อำนาจและหน้าที่ของกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น เป็นไปตามกฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย พ.ศ. 2551 และกฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย (ฉบับที่ 2) พ.ศ. 2559 ซึ่งกำหนดไว้ดังนี้

1. ดำเนินการพัฒนาระบบ รูปแบบ และโครงสร้างขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
2. ส่งเสริมและสนับสนุนในการจัดทำ ประสาน และบูรณาการแผนพัฒนาท้องถิ่นและวางระบบในการติดตามและประเมินผลการดำเนินงานตามแผนพัฒนาท้องถิ่น
3. ดำเนินการจัดทำ แก้ไข ปรับปรุงกฎหมายและระเบียบที่เกี่ยวข้องกับองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น รวมทั้งให้คำปรึกษา แนะนำ และกำกับดูแลการปฏิบัติงานตามอำนาจหน้าที่ขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
4. กำหนดแนวทางและจัดทำมาตรฐานทั่วไปเกี่ยวกับการบริหารงานบุคคลขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น ทั้งนี้ ตามกฎหมายว่าด้วยการบริการงานบุคคลส่วนท้องถิ่น
5. ส่งเสริม สนับสนุน และประสานการดำเนินงานด้านการเงิน การคลัง การงบประมาณ การพัสดุ การจัดเก็บรายได้ และการประกอบกิจการพาณิชย์ขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น รวมทั้งวางระบบตรวจสอบระบบการเงิน การบัญชี และการพัสดุขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
6. ส่งเสริม สนับสนุน และประสานการจัดการบริการสาธารณะและการศึกษาในอำนาจหน้าที่ขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
7. กำหนดแนวทาง วางระบบ และสร้างตัวชี้วัดเพื่อเป็นมาตรฐานการดำเนินงานขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น ตลอดจนกำกับดูแลให้เป็นไปตามมาตรฐาน
8. ส่งเสริมภาคประชาชนให้มีส่วนร่วมในการบริหารงานและตรวจสอบการดำเนินงานขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
9. พัฒนาระบบข้อมูลสารสนเทศเพื่อการบริหารขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
10. พัฒนาบุคลากรขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นและของกรม
11. ปฏิบัติการอื่นใดตามที่กฎหมายกำหนดให้เป็นอำนาจหน้าที่ของกรมหรือตามที่กระทรวงหรือคณะรัฐมนตรีมอบหมาย