คล็อกทาวเวอร์แทบทุกภาค (ยกเว้นคล็อกทาวเวอร์ 3) จะมีรูปแบบการเล่นในแนว Point 'n Click นั่นคือผู้เล่นจะเลื่อนเคอเซอร์ไปรอบๆ และคลิกในจุดต่างๆบนฉากเพื่อให้ตัวละครทำการโต้ตอบกับวัตถุที่คลิกนั้น คล็อกทาวเวอร์มีจุดเด่นที่แตกต่างไปจากเกมผจัญภัยทั่วไปตรงที่ตัวละครหลักจะต้องทำการแก้ปริศนาไปพร้อมๆกับการหลบหนีศัตรูที่มาไล่ล่า โดยไม่สามารถเผชิญหน้าต่อกรได้โดยตรง แต่จะใช้อุปกรณ์ต่างๆในฉากมาสู้ หรือเข้าไปหลบตามจุดต่างๆเพื่อหนีการตามล่าไปชั่วขณะ

ตัวเกมอาจแบ่งออกเป็นสองช่วงการเล่น ช่วงแรกคือช่วงทำการไขปริศนา ช่วงนี้ผู้เล่นจะพาตัวละครสำรวจหาอุปกรณ์ต่างๆที่จำเป็นต่อการผ่านฉาก ในบางครั้งก็ต้องนำอุปกรณ์บางชิ้นไปใช้กับสถานที่บางแห่ง เพื่อเปิดทางไปต่อ โดยในจุดที่สามารถสำรวจได้ เคอเซอร์จะเปลี่ยนเป็นรูปสัญลักษณ์สี่เหลี่ยมเพื่อบอกให้ผู้เล่นทราบว่าสามารถมีปฏิสัมพันธ์กับจุดนั้นๆได้

อีกช่วงคือช่วงหลบหนี หลังจากเล่นเกมในช่วงไขปริศนาได้ระยะหนึ่ง ผู้ไล่ล่าก็จะปรากฏตัวขึ้น ในช่วงนี้เสียงเพลงประกอบจะเร้าใจขึ้น ผู้เล่นจะไม่สามารถสำรวจจุดต่างๆได้ตามปกติ แต่เกมจะกำหนดให้สำรวจได้เฉพาะจุดที่จะมีการช่วยเหลือตัวละครเท่านั้น ผู้เล่นจะต้องหาทาง "หลบหนี" จากผู้ไล่ล่าให้ได้ เช่นสำรวจถังดับเพลิงเพื่อนำมาใช้โจมตีผู้ล่า หรือหนีเข้าไปหลบในห้องน้ำ หลังจากผู้ไล่ล่าหายไปแล้ว ก็จะเข้าสู่ช่วงไขปริศนาตามเดิม อย่างไรก็ตาม ในสถานการณ์คับขัน (ในเกมนี้ใช้คำว่าช่วง Panic) ซึ่งเป็นสถานการณ์ที่ผู้เล่นจนมุมไม่มีทางหนี จำเป็นต้องเผชิญหน้ากับผู้ไล่ล่าจริงๆ ก็สามารถจะเอาตัวรอดได้โดยการกดปุ่มรัว เพื่อต้านการโจมตีของผู้ไล่ล่าไว้ หากกดปุ่มไม่สำเร็จก็จะถูกฆ่าตายและเกมโอเวอร์ แต่หากกดได้ทันเวลาก็จะฝ่าผู้ล่าออกไปจากจุดที่จนมุมนั้นได้โดยเสียค่าพลังไปส่วนหนึ่งเท่านั้น

ผู้เล่นจะทำการเล่นเกมโดยสลับทั้งสองช่วงนี้ไปจนจบ ซึ่งเอกลักษณ์อีกอย่างของเกมซีรีส์นี้คือฉากจบที่หลากหลาย โดยแบ่งออกเป็นแรงค์ (Rank) หรือระดับแบบต่างๆ หนทางในการจบแต่ละแบบนั้นขึ้นอยู่กับความสมบูรณ์ของการกระทำในเนื้อเรื่อง ยิ่งผู้เล่นดำเนินเรื่องไปได้สมบูรณ์มากเท่าไหร่ก็ยิ่งได้ฉากจบระดับสูงมากเท่านั้น โดยในการจบแบบดีที่สุดก็จะปลดล็อกความลับและโหมดเสริมต่างๆในเกมได้เป็นรางวัลสำหรับการเล่น