จากปี พ.ศ. 2517 ถึง พ.ศ. 2524 โบลตันได้ร่วมงานกับสำนักงาน Covington & Burling ในกรุงวอชิงตัน เขากลับมาร่วมงานที่บริษัทอีกครั้งตั้งแต่ พ.ศ. 2526 ถึง พ.ศ. 2528 โบลตันเป็นหุ้นส่วนในบริษัทกฎหมายของเลอร์เนอร์ รีด โบลตัน & แม็คเมนัส ตั้งแต่ พ.ศ. 2536 - 2542[33][34] ปัจจุบันเขาเป็นที่ปรึกษาในสำนักงานกฎหมายเคิร์กแลนด์และเอลลิสในกรุง วอชิงตัน ดี.ซี.[35]