จิรายุ ละอองมณี เกิดที่จังหวัดระยอง เป็นบุตรของนายทวี กับนางวรนุช ละอองมณี (บกขุนทด) เมื่ออายุได้ 3 เดือน จึงเข้ามาอาศัยที่กรุงเทพมหานคร และศึกษาที่โรงเรียนอมาตยกุล เขาเริ่มเข้าวงการบันเทิงเมื่ออายุ 5 ขวบ จิรายุ สำเร็จการศึกษา จากวิทยาลัยนวัตกรรมสื่อสารสังคม มหาวิทยาลัยศรีนครินทรวิโรฒ สาขาภาพยนตร์และสือดิจิทัล (เอกแสดงและกำกับการแสดงภาพยนตร์)

จิรายุมีผลงานภาพยนตร์เรื่องแรกคือภาพยนตร์เรื่อง "ตำนานสมเด็จพระนเรศวรมหาราช ภาค 1 องค์ประกันหงสา" รับบทเป็น "บุญทิ้ง", ตามมาด้วย "รักแห่งสยาม" เป็น "โต้ง" และ "ห้าแพร่ง" เป็น "เป้" และ "เป็ด" จากภาพยนตร์เรื่อง Suck Seed ห่วยขั้นเทพ ตลอดจนละครโทรทัศน์เรื่อง ผีขี้เหงา, แม่เลี้ยงคนใหม่, เทพสามฤดู, แก้วตาพี่, พริกไทยกับใบข้าว จิรายุยังเคยออกผลงานเพลงกับเพื่อน รวมกันเป็นวงชื่อ ไอดี คิดส์[1] และจิรายุมีผลงานเพลงเป็นของตัวเอง เพลง "วินาทีเดียวเท่านั้น" หลังจากที่เพลง "ทุ้มอยู่ในใจ(acoustic)"เพลงประกอบภาพยตร์ Suck Seed ห่วยขั้นเทพ และมีผลงานเพลงที่จิรายุแต่งเอง เพลง "รักเธอคนเดิม" ซึ่งได้รับกระแสตอบรับเป็นอย่างดี และปัจจุบันมีวงดนตรีร่วมกับเพื่อนๆ ชื่อวง SLEEPRUNWAY โดยอยู่ในตำแหน่งร้องนำและมือกีต้าร์