แฮสเปล ได้เข้าร่วมสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐ ใน พ.ศ. 2528 และได้ดำรงตำแหน่งสูงสุดหลายตำแหน่งในหน่วยงานนี้รวมถึงตำแหน่งรองผู้อำนวยการส่วนปฏิบัติการลับแห่งชาติ ภายหลังเป็นหัวหน้าเจ้าหน้าที่ของ โจซ โรดิเกซ ซึ่งเป็นหัวหน้าศูนย์ต่อต้านการก่อการร้ายของสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐฯ ในไดอารี่ของเขา ได้เขียนถึงแฮสเปลว่า เธอได้ "ใช้เส้นสาย" ใน พ.ศ. 2558 ในสั่งการทำลายหลักฐานวิดีโอเทปที่เกี่ยวกับฐานปฏิบัติการลับในประเทศไทย[14]

รองผู้อำนวยการส่วนปฏิบัติการลับแห่งชาติ

ใน พ.ศ. 2556 จอห์น เบรนแนน ผู้อำนวยการแผนกข่าวกรองกลางสหรัฐในขณะนั้น เสนอชื่อเธอให้ได้ดำรงตำแหน่งรองผู้อำนวยการส่วนปฏิบัติการลับแห่งชาติ ซึ่งหน้าที่ดำเนินการภารกิจอย่างลับ ๆ ทั่วโลก[15] อย่างไรก็ตาม เธอได้ปฏิเสธตำแหน่งอย่างถาวร เนื่องจากมีการวิพากษ์วิจารณ์เกี่ยวกับการมีส่วนร่วมของเธอในการคุมขังและการสอบปากคำ[16] แฮสเปลเคยดำรงตำแหน่งรองผู้อำนวยการส่วนปฏิบัติการลับแห่งชาติ ฝ่ายข่าวกรองต่างประเทศและปฏิบัติการลับอีกด้วย .[17]

รองผู้อำนวยการสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐ

เมื่อวันที่ 2 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2560 ประธานาธิบดี ดอนัลด์ ทรัมป์ แต่งตั้งเธอเป็นรองผู้อำนวยการสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐ[18] นแถลงการณ์อย่างเป็นทางการออกมาในวันนั้น ประธานกรรมาธิการสรรหาด้านข่าวกรอง สภาผู้แทนราษฎรสหรัฐ เดวิน นูเนส กล่าวว่า[19]

"ด้วยประสบการณ์กว่าสามสิบปีในการให้บริการแก่ซีไอเอ และประสบการณ์จากต่างประเทศอย่างกว้างขวาง เธอได้ทำงานอย่างใกล้ชิดกับกรรมาธิการข่าวกรอง สภาผู้แทนราษฎรสหรัฐ และได้สร้างความประทับใจให้แก่เราด้วยความทุ่มเทของเธอตรงไปตรงมา และความมุ่งมั่นทุ่มเทให้แก่เครือข่ายข่าวกรอง เธอเป็นคนที่เหมาะสมสำหรับงานและคณะกรรมการคาดว่าจะได้ร่วมงานกับเธอในอนาคต"

ต่อมาในวันที่ 8 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2560 สมาชิกของคณะกรรมาธิการข่าวกรองวุฒิสภาสหรัฐหลายคน ได้เรียกร้องให้ทรัมป์พิจารณาทบทวนการแต่งตั้ง แฮสเปลเป็นรองผู้อำนวยการฯ[20] สมาชิกวุฒิสภา เชลดอน ไวท์เฮ้าส์ ได้อ้างถึงสมาชิกวุฒิสภา รอน ไวเดน และ สมาชิกวุฒิสภา มาร์ติน เฮนริช ซึ่งเป็นส่วนหนึ่งของกรรมาธิการฯ ความว่า :

"ผมมีความกังวลอย่างยิ่ง โดยเฉพาะกับการมีรายงานว่าบุคคลนี้มีส่วนเกี่ยวข้องในการทำลายเทปวีดีทัศน์ของ CIA โดยไม่ได้รับอนุญาต ซึ่งเป็นเอกสารเกี่ยวกับการใช้ทรมานของผู้ถูกกักขังสองคน เพื่อนของผมสมาชิกวุฒิสภาไวเดน และ สมาชิกวุฒิสภา เฮนริช กล่าวว่า มีรายละเอียดข้อมูลลับ ๆ ว่าทำไมรองผู้อำนวยการคนใหม่ที่ได้รับการแต่งตั้ง ถึงไม่เหมาะสมสำหรับตำแหน่งและขอให้ข้อมูลเหล่านี้เป็นความลับอีกต่อไป ผมก็รับคำขอของพวกเขา"

15 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2560 สเปนเซอร์ แอคเคอร์แมน ได้รายงานว่า นักจิตวิทยา บรูซ เจนเซ่น และ เจมส์ มิตเชลล์ ผู้ออกแบบโครงการสอบปากคำที่รุนแรงขึ้น ซึ่งได้รับการออกแบบมาเพื่อทำลาย อาบู ซูไบดาห์ และต่อมาได้ถูกใช้ต่อผู้ถูกคุมขังคนอื่น ๆ ที่เรือนจำลับของซีไอเอทั่วโลก เจนเซ่น และ มิตเชลล์กำลังถูกฟ้องร้องโดย สุไลมาน อับดุลลาห์ ซาลิม, โมฮัมเหม็ด อาเหม็ด เบน ซูอุด และ โอเบด อุลลาห์ ที่ถูกทรมานโดยนักจิตวิทยา เจนเซ่น และ มิตเชลล์ กำลังพยายามบังคับให้ แฮสเปลและเพื่อนร่วมงานของเธอ เจมส์ โคทเซน่า เพื่อเป็นพยานในฝั่งของพวกเขา[21][22]

การได้รับการเสนอชื่อให้เข้าดำรงตำแหน่งผู้อำนวยการสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐ

เมื่อวันที่ 13 มีนาคม 2561 ประธานาธิบดีดอนัลด์ ทรัมป์ ประกาศผ่านทาง Twitter ว่าเขาจะเสนอชื่อ แฮสเปลให้เป็นผู้อำนวยการสำนักข่าวกรองกลางสหรัฐ ซึ่งจะทำให้เธอเป็นผู้อำนวยการคนแรกของซีไอเอ ที่เป็นสุภาพสตรี[23]