มิยาวากิเข้าร่วมเอชเคทีโฟร์ตีเอตในฐานะสมาชิกฝึกหัดรุ่นที่ 1 ตั้งแต่เดือนกรกฎาคม ค.ศ. 2011 และได้เปิดตัวอย่างเป็นทางการในวันที่ 23 ตุลาคมในงานจับมือซิงเกิล "ฟลายอิงเก็ต" (Flying Get) ของเอเคบีโฟร์ตีเอต เธอปรากฏตัวครั้งแรกในโรงละครของวงเมื่อวันที่ 26 พฤศจิกายนด้วยการแสดงของทีมเอส (Team S) ในชื่อ "เทะโอะซึนากินาการะ" (Te wo Tsunaginagara)[2][3][4] เธอได้รับการเลื่อนขั้นเป็นสมาชิกทีมเอช (Team H) เมื่อวันที่ 4 มีนาคม ค.ศ. 2012 พร้อมกับสมาชิกอีก 15 คน[5][6]

ในปี 2012 มิยาวากิเป็นคนแรกในเอชเคทีโฟร์ตีเอตที่ติดอันดับเลือกตั้งในงานเลือกตั้งเซ็มบัตสึ ด้วยคะแนน 6,635 คะแนน ส่งผลให้เธออยู่ในอันดับที่ 47[7] ซึ่งเปิดโอกาสให้เธอได้เข้าร่วมขับร้องและแสดงในเพลงหลักของซิงเกิล "อูซะ" (UZA) ซึ่งเป็นซิงเกิลลำดับที่ 28 ของเอเคบีโฟร์ตีเอต แต่ทว่าเธอกลับไม่ได้เข้าร่วมซิงเกิลกับเอเคบีโฟร์ตีเอตอีกจนกว่าจะถึงซิงเกิลที่ 31 "ซาโยนาระครอวล์" (Sayonara Crawl) ซึ่งออกจำหน่ายเมื่อวันที่ 22 พฤษภาคม ค.ศ. 2013 เนื่องจากเธอได้ติดอันดับที่ 26 จากการเลือกตั้งด้วยคะแนน 25,760 คะแนน[8]

ซิงเกิลแรกของเธอสำหรับวงเอชเคทีโฟร์ตีเอตมีชื่อว่า "ซูกิ! ซูกิ! สคิป!" (Suki! SUki! Skip!)[9] และ "เมลอนจูซ" (Melon Juice!)[10] เมื่อวันที่ 11 มกราคม ค.ศ. 2014 มีการประกาศย้ายทีมครั้งแรก ซึ่งมิยาวากิได้รับการย้ายไปยังทีมเคโฟร์ (Team KIV) ที่เพิ่งได้ก่อตั้งมาไม่นาน[11] และเธอยังได้รับการแต่งตั้งให้เป็นรองหัวหน้าทีมเคโฟร์พร้อมกับการเป็นสมาชิกควบวงเอเคบีโฟร์ตีเอตทีมเอ (Team A) เช่นกัน[12]

ในซิงเกิลที่ 36 ของเอเคบีโฟร์ตีเอต "แลบราดอร์ริทรีฟเวอร์" (Labrador Retriever) มิยาวากิได้ปรากฏตัวขึ้นอีกครั้งในฐานะสมาชิกหลัก เธอได้รับคะแนน 45,538 คะแนน จากการเลือกตั้งเอเคบีโฟร์ตีเอตประจำปี 2014 ซึ่งทำให้เธอติดอันดับที่ 11 และได้เข้าร่วมในซิงเกิล "โคโคโระโนะพลาคาร์ด" (Kokoro no Placard)[13] สำหรับงานจังเก็นในปีนั้น มิยาวากิได้แพ้ในรอบที่ 3 ของรอบตัดเชือก แต่ถึงอย่างไรก็ตามทางผู้บริหารได้ตกลงกันว่าจะให้เธอได้รับตำแหน่งเซ็นเตอร์คู่กับผู้ชนะอย่างมายุ วาตานาเบะ สำหรับซิงเกิลที่ 38 "คิโบเทกิรีเฟรน" (Kiboteki Refrain) ทำให้เธอได้เป็นสมาชิกเอชเคทีโฟร์ตีเอตคนแรกที่ได้เป็นเซ็นเตอร์เพลงของเอเคบีโฟร์ตีเอต[14][15][16]

ในปี 2015 มิยาวากิได้สวมบทบาทเป็นตัวหลักละครโทรทัศน์ของเอเคบีโฟร์ตีเอต "มาจิซูกะกากูเอ็ง 4" (Majisuka Gakuen 4) ร่วมกับฮารุกะ ชิมาซากิ ซึ่งออกอากาศในวันที่ 19 มกราคม[17] เธอได้รับอันดับที่ 7 ในงานเลือกตั้งในปีนั้นด้วย 81,422 คะแนนโหวต[18] ในเดือนกรกฎาคม เธอได้ปล่อยสมุดรวมภาพเล่มแรกของเธอออกมาในชื่อ ซากูระ (Sakura) ซึ่งได้รับอันดับ 1 บนชาร์ตออริกอนรายสัปดาห์และอันดับ 3 บนชาร์ตหนังสือทั่วไป[19] เธอได้เป็นเซ็นเตอร์เดี่ยวครั้งแรกในซิงเกิลลำดับที่ 43 ของเอเคบีโฟร์ตีเอต "คิมิวะเมโลดี" (Kimi wa Melody) ออกจำหน่ายเมื่อวันที่ 9 มีนาคม 2016

ในปี 2018 มิยาวากิได้เข้าร่วมและได้รับตำแหน่งรองชนะเลิศในรายการประกวดเกิร์ลกรุ๊ปเซอร์ไวเวิลของเกาหลีชื่อ พรอดิวซ์โฟร์ตีเอต และได้เป็นหนึ่งในสมาชิกวงเกิร์ลกรุ๊ปสัญชาติเกาหลี–ญี่ปุ่น ไอซ์วัน ที่เปิดตัวครั้งแรกในเดือนตุลาคมในปีเดียวกัน เธอและสมาชิกวงสัญชาติญี่ปุ่นอีกสองคน นาโกะ ยาบูกิ และฮิโตมิ ฮนดะ ได้พักงานจากวงโฟร์ตีเอตกรุ๊ปเป็นเวลา 2 ปีครึ่งจนกว่าสัญญากับไอซ์วันจะหมดลงในเดือนเมษายน 2021[20] นอกจากนี้เธอยังได้ผลิตวีดีโอบนยูทูบอีกควบคู่ไปด้วยกัน[21]