พระนาย สุวรรณรัฐ เริ่มรับราชการในปี พ.ศ. 2520 เป็นเจ้าหน้าที่บริหารงานทั่วไป สำนักงานจังหวัดเชียงราย เจ้าหน้าที่วิเทศสัมพันธ์ สำนักงานปลัดกระทรวงมหาดไทย ในปี พ.ศ. 2522 จากนั้นในปี พ.ศ. 2528 ได้โอนย้ายไปดำรงตำแหน่งปลัดอำเภอ (เจ้าพนักงานปกครอง) อำเภอสายบุรี จังหวัดปัตตานี และนายอำเภออมก๋อย จังหวัดเชียงใหม่ ในปี พ.ศ. 2532

จากนั้น ในปี พ.ศ. 2535 ได้รับแต่งตั้งเป็นหัวหน้าสำนักงานจังหวัดเชียงใหม่ ปี พ.ศ. 2537 เป็นผู้อำนวยการกองการต่างประเทศ สำนักงานปลัดกระทรวงมหาดไทย และปลัดจังหวัดพระนครศรีอยุธยา ในปี พ.ศ. 2538

ต่อมา ปี พ.ศ. 2540 ได้รับแต่งตั้งเป็นรองผู้ว่าราชการจังหวัดพระนครศรีอยุธยา และจังหวัดอื่นๆ ได้แก่ จังหวัดบุรีรัมย์ จังหวัดกระบี่ หลังจากนั้นในปี พ.ศ. 2546 ได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ ให้ดำรงตำแหน่งผู้ว่าราชการจังหวัดสิงห์บุรี จังหวัดนนทบุรี และในปี พ.ศ. 2549 เป็นผู้อำนวยการศูนย์อำนวยการบริหารจังหวัดชายแดนภาคใต้

เมื่อปี พ.ศ. 2551 ได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ แต่งตั้งเป็นรองปลัดกระทรวงมหาดไทย และได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ แต่งตั้งเป็นปลัดกระทรวงมหาดไทย ในปี พ.ศ. 2554 [4] สืบต่อจากนายวิเชียร ชวลิต