สโมสรฟุตบอลเอ็กซิเตอร์ซิตี ถูกก่อตั้งขึ้นในปีค.ศ. 1904 จากการควบรวมของสองสโมสรฟุตบอลที่มีอยู่ก่อนหน้านั้นในเมืองเอ็กซิเตอร์ ประกอบด้วย สโมสรฟุตบอลเอ็กซิเตอร์ยูไนเต็ด(ปี ค.ศ. 1890- ค.ศ. 1904) และสโมสรฟุตบอลเซนต์ซิดเวลส์ยูไนเต็ด โดยเลือกใช้สนามเหย้าของสโมสรเอ็กซิเตอร์ยูไนเต็ด คือสนามเซนต์เจมส์พาร์ค(มีชื่อเหมือนกันกับสนามเหย้าของสโมสรนิวคาสเซิลยูไนเต็ด และสโมสรแบร็คลีย์ทาว์น) เป็นสนามเหย้าของทีม และใช้ชุดแข่งสีเขียว-ขาว ของสโมสรเซนต์ซิดเวลส์ยูไนเต็ด พร้อมทั้งเริ่มทำการลงแข่งขันในฟุตบอลลีกเดวอนตะวันออก ก่อนจะเปลี่ยนสีชุดแข่งเป็นเสื้อลายทางสีแดง-ขาวในปี ค.ศ. 1910

สโมสรฟุตบอลเอ็กซิเตอร์ซิตี ได้เดินทางออกทัวร์ไปยังทวีปอเมริกาใต้ ในปีค.ศ. 1914 และลงทำการแข่งขันทั้งหมดจำนวน 8 เกม กับทีมในประเทศอาร์เจนตินา และประเทศบราซิล โดยที่มีนัดประวัติศาสตร์ในเกมสุดท้ายของทัวร์ เป็นการลงเล่นพบกับฟุตบอลทีมชาติบราซิล ซึ่งเป็นการลงแข่งขันฟุตบอลอย่างเป็นทางการครั้งแรกของทีมชาติบราซิล เหตุการณ์เกิดขึ้นในวันที่ 21 กรกฎาคม ค.ศ. 1914 ที่สนามเอสตาดิโอ ดาส ลารานเจราส สนามเหย้าของสโมสรฟุตบอลฟลูมิเนนเซ ในกรุงรีโอเดจาเนโร[2][3]

ต่อมาในปีค.ศ. 1920 เอ็กซิเตอร์ซิตี ได้รับคำเชิญจากฟุตบอลลีก ให้เป็นหนึ่งในสมาชิกผู้ร่วมก่อตั้งของฟุตบอลลีกดิวิชันสาม และทำการแข่งขันอยู่ในระดับฟุตบอลลีกนานถึง 83 ปี ก่อนที่จะตกชั้นไปเล่นในฟุตบอลคอนเฟเรนซ์ในปีค.ศ. 2003 และด้วยปัญหาเรื่องฐานะทางการเงินของสโมสร และคดีความของผู้บริหารเดิม กองทุนรวมของผู้สนับสนุนได้เข้าถือกรรมสิทธิ์ของสโมสร ต่อมาในเดือนมกราคม ค.ศ. 2005 เอ็กซิเตอร์ซิตี ได้รับการจับสลากให้พบกับแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ด ในรายการฟุตบอลถ้วยเอฟเอคัพ และเป็นทีมเยือนฟุตบอลนอกลีกที่สามารถไปยันผลเสมอ 0-0 ที่สนามโอลด์แทรฟฟอร์ด ก่อนกลับมาเล่นนัดเหย้าที่สนามเซนต์เจมส์พาร์ค ซึ่งรายได้ส่วนแบ่งจากการแข่งขันทั้งสองนัด ได้ช่วยเหลือฐานะทางการเงินที่ย่ำแย่ของสโมสรในขณะนั้นได้ เอ็กซิเตอร์ซิตีสามารถกลับขึ้นมาเล่นในระดับฟุตบอลลีกได้อีกครั้งหนึ่งในปีค.ศ. 2008 ด้วยการเอาชนะสโมสรฟุตบอลเคมบริดจ์ยูไนเต็ด 1-0 ในการแข่งขันเพลย์ออฟรอบชิงชนะเลิศที่สนามเวมบลีย์[4] และจบฤดูกาลในอันดับที่สองของลีกทูในฤดูกาลถัดมา ทำให้สามารถเลื่อนชั้นเป็นปีที่สองติดต่อกัน[5] ขึ้นไปทำการแข่งขันในลีกวัน ก่อนจะตกชั้นกลับมายังลีกทูในปีค.ศ. 2012

ปัจจุบันเอ็กซิเตอร์ซิตี มีพอล ทิสเดลเป็นผู้จัดการทีมตั้งแต่ปีค.ศ. 2006 ซึ่งเป็นผู้จัดการทีมของสโมสรในฟุตบอลลีกที่อยู่ในตำแหน่งยาวนานเป็นอันดับสองรองจากอาร์แซน แวงแกร์ของสโมสรฟุตบอลอาร์เซนอล