ภายหลังจากสำเร็จการศึกษาจากประเทศอังกฤษ หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ เริ่มเข้ารับราชการในกรมศิลปากร, อาจารย์ที่วิทยาลัยช่างศิลป์ สถาปนิก ช่างภาพ, หัวหน้างานสำรวจและโครงการที่กองสถาปัตยกรรม ชีวิตราชการเจริญก้าวหน้าตามลำดับ จนสุดท้ายหม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ เกษียณอายุราชการในตำแหน่ง ปลัดกระทรวงวัฒนธรรม ตามมติคณะรัฐมนตรีที่ 08/10/2545 เรื่อง แต่งตั้งข้าราชการตำแหน่งนักบริหารระดับ 11 (หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์) โดยคณะรัฐมนตรีมีมติอนุมัติแต่งตั้ง หม่อมราชวงศ์จักรรถ  จิตรพงศ์  ให้ดำรงตำแหน่งปลัดกระทรวงวัฒนธรรม (นักบริหาร 11) ทั้งนี้ ตั้งแต่วันที่ทรงพระกรุณาโปรดเกล้า ฯ เป็นต้นไป ตามที่กระทรวงวัฒนธรรมเสนอ 

ภายหลังจากเกษียณอายุราชการ หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ยังได้รับการแต่งตั้งให้เป็นผู้เชี่ยวชาญด้านศิลปวัฒนธรรมแห่งจุฬาลงกรณ์มหาวิทยาลัย อีกด้วย

นอกจากนี้หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ยังได้รับการแต่งตั้งเป็นสมาชิกสภาขับเคลื่อนการปฏิรูปประเทศ ตามรัฐธรรมนูญแห่งราชอาณาจักรไทย (ฉบับชั่วคราว) พุทธศักราช 2557 ซึ่งแก้ไขเพิ่มเติม โดยรัฐธรรมนูญแห่งราชอาณาจักรไทย (ฉบับชั่วคราว) พุทธศักราช 2557 แก้ไขเพิ่มเติม (ฉบับที่ 1) พุทธศักราช 2558 มาตรา 39/2 วรรคสอง บัญญัติให้สภาขับเคลื่อนการปฏิรูปประเทศ ประกอบด้วยสมาชิกจำนวนไม่เกินสองร้อยคนซึ่งนายกรัฐมนตรีแต่งตั้ง และทำหน้าที่เป็นรองประธานคณะกรรมาธิการขับเคลื่อนการปฏิรูปประเทศด้านกีฬา ศิลปะ วัฒนธรรม การศาสนา คุณธรรม และจริยธรรม[2]

หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ยังดำรงตำแหน่ง ประธานมูลนิธิมนตรี ตราโมท ในพระราชูปถัมภ์สมเด็จพระเทพรัตนราชสุดาฯ สยามบรมราชกุมารี[3]

ในพระราชพิธีออกพระเมรุพระราชทานเพลิงพระศพสมเด็จพระเจ้าพี่นางเธอ เจ้าฟ้ากัลยาณิวัฒนา กรมหลวงนราธิวาสราชนครินทร์ ในวันเชิญพระโกศออกพระเมรุ ในงานพระราชพิธีพระราชทานเพลิงพระศพ เมื่อวันเสาร์ที่ 15 พ.ย.2551 ประยูรญาติผู้ใกล้ชิด ซึ่งได้รับความไว้วางพระราชหฤทัยโปรดเกล้าฯ ให้ร่วมส่งเสด็จในริ้วขบวนอัญเชิญเครื่องราชอิสริยยศตั้งแต่ริ้วที่ 1-6 โดยหม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ได้ร่วมอัญเชิญเครื่องราชอิสริยยศ ชั้น มหาวชิรมงกุฎ[4]

นอกจากนี้หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ยังเป็นนักประพันธ์และนักวิชาการด้านวัฒนธรรม โดยได้เขียนหนังสือและตำราไว้มากมายหลายเรื่องด้วยกัน อาทิเช่น ก้าวเข้าสู่ควอร์เตอร์สุดท้ายแห่งชีวิต หม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ โดยนำเสนอเรื่องราวชีวประวัติของหม่อมราชวงศ์จักรรถ จิตรพงศ์ ปลัดกระทรวงวัฒนธรรมคนแรกในยุคปัจจุบัน ท่านถือกำเนิดอยู่ในราชสกุลจิตรพงศ์ ซึ่งเป็นทายาทและผู้สืบสายสกุลรุ่นที่สามเพียงคนเดียวของปูชนียบุคคลถึงสองพระองค์ คือ สมเด็จพระเจ้าบรมงศ์เธอ กรมพระยานริศรานุวัดติวงศ์ และสมเด็จพระเจ้าบรมวงศ์เธอ กรมพระยาดำรงราชานุภาพ ในเล่มนี้จะกล่าวถึงข้อเท็จจริงและความทรงจำในอดีตตลอดช่วงชีวิตเริ่มจากชีวิตในวัง ไปสู่โลกแห่งการศึกษาในยุคกลางเก่ากลางใหม่ ของอังกฤษ จวบจนกลับมารับราชการการทำงานด้านวัฒนธรรมที่มีความสำคัญยิ่งนับแต่อดีตจนถึงปัจจุบัน, จิตรกรรมกรุงรัตนโกสินทร์ แปลโดย ม.ร.ว.จักรรถ จิตรพงศ์ เป็นต้น