พล.ต.อ. อดุลย์ เคยดำรงตำแหน่งหน้าที่ รอง สวป.สน.ปทุมวัน, ผบ.มว.หน่วยปฏิบัติการพิเศษ จ.นครพนม, สวป.เมืองมุกดาหาร สว.กิ่ง อ.หว้านใหญ่ จ.มุกดาหาร, สว.สภ.นิคมคำสร้อย จ.มุกดาการ, ผบ.ร้อย 4 หห.1 รร.นรต., หน.ผ.3 ยุทธการ กก.ตชด.13 จ.กาญจนบุรี, รอง ผกก.อก.ตชด.ภาค 1, รอง ผกก.2 สสน.ตชด., อาจารย์ภาควิชาทหารและทหารฝึก ร.ร.นรต., รอง ผบก.รร.นรต., รอง ผบก.ตชด.ภาค 1, ผบก.สำนักงานแผนงานและงบประมาณ ผบก.จร., ผู้ช่วย ผบช.น., รอง ผบช.น., ผบช.ภ.3, ผบช.ภ.9, ผู้ช่วย ผบ.ตร., ปรึกษา (สบ 10) , รอง ผบ.ตร. และ เลขาธิการสำนักงานคณะกรรมการป้องกันและปราบปรามยาเสพติด (ป.ป.ส.) [12]

ตำแหน่งที่ทำให้เขามีชื่อเสียงคือผู้บัญชาการศูนย์ปฏิบัติงานสำนักงานตำรวจแห่งชาติส่วนหน้า[13]เนื่องจากดูแลความไม่สงบในจังหวัดชายแดนภาคใต้

นอกจากนี้ ยังเคยดำรงตำแหน่งพิเศษ อาทิ คณะที่ปรึกษาฝ่ายวางแผนยุทธศาสตร์ กรุงเทพมหานคร กรรมการข้าราชการตำรวจ สมาชิกสภานิติบัญญัติแห่งชาติ กรรมาธิการการมีส่วนร่วมของประชาชน กรรมการการนิคมอุตสาหกรรมแห่งประเทศไทย กรรมการองค์การตลาด นายตำรวจราชสำนักเวร นายตำรวจราชสำนักพิเศษ กรรมการข้าราชการตำรวจโดยตำแหน่ง และกรรมการเยียวยาผู้ได้รับผลกระทบสืบเนื่องจากความไม่สงบในจังหวัดชายแดนภาคใต้

และยังเคยได้รับรางวัล ปี 2526 รางวัลตำรวจดีเด่น และ ปี 2527 คนไทยตัวอย่าง ของมูลนิธิธารน้ำใจ เพื่อนร่วมรุ่น[14]

ต่อมา พล.ต.อ. อดุลย์ ได้รับการแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งเป็นผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ เมื่อ 1 ตุลาคม พ.ศ. 2555[15] ต่อจากพล.ต.อ.เพรียวพันธ์ ดามาพงศ์ ซึ่งเกษียณอายุราชการเมื่อวันที่ 30 กันยายน พ.ศ. 2555

ในวันที่ 22 พฤษภาคม พ.ศ. 2557 พล.ต.อ. อดุลย์ เป็นหนึ่งในผู้ทำการรัฐประหารในนามคณะรักษาความสงบแห่งชาติในฐานะรองหัวหน้าคณะรักษาความสงบแห่งชาติ แต่หลังจากนั้น 2 วัน พลเอกประยุทธ์ จันทร์โอชา หัวหน้าคณะรักษาความสงบแห่งชาติ ได้ออกคำสั่งให้ พล.ต.อ. อดุลย์ พ้นจากตำแหน่งผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ เข้าไปปฏิบัติหน้าที่ที่สำนักนายกรัฐมนตรี โดยมี พล.ต.อ. ดร.วัชรพล ประสารราชกิจ รองผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ เป็นผู้รักษาราชการแทน[16] แต่ยังคงดำรงตำแหน่งรองหัวหน้าคณะรักษาความสงบแห่งชาติ อย่างไรก็ตามมีรายงานว่าเขาขอปลด ตัวเองเพื่อให้ พล.ต.อ. ดร.วัชรพล ประสารราชกิจ เพื่อนของเขาเป็นรักษาการผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติอีก 4 เดือน

มีหลักฐานสนับสนุนในเรื่องนี้เนื่องจากพลเอก ประยุทธ์ จันทร์โอชา รู้จักกับ พลตำรวจเอก อดุลย์ แสงสิงแก้ว มานาน[17]ในงานวิจัยเรื่อง "กองทัพไทยกับภัยคุกคามรูปแบบใหม่" พล.อ.ประยุทธ์ได้สัมภาษณ์เชิงลึกผู้เชี่ยวชาญ 7 คน คือ นายศักดิ์สิทธิ์ ตรีเดช , นายจุฑาธวัช อินทรสุขศรี , พล.อ.อนุพงษ์ เผ่าจินดา ,ดร.ปณิธาน วัฒนายากร พ.ต.อ.ทวี สอดส่อง นายถวิล เปลี่ยนศรี และ พล.ต.ท.อดุลย์ แสงสิงแก้ว (ยศในขณะนั้น)

ในวันที่ 30 สิงหาคม ปีเดียวกัน ได้รับพระบรมราชโองการโปรดเกล้า ฯ แต่งตั้งให้เป็นรัฐมนตรีว่าการ กระทรวงการพัฒนาสังคมและความมั่นคงของมนุษย์ ในรัฐบาลของ พลเอกประยุทธ์ จันทรโอชา โดยเป็นข้าราชการตำรวจคนแรกที่ได้รับการแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งนี้ [18] เขาแต่งตั้งให้ พลตำรวจเอก สุวัฒน์ จันทร์อิทธิกุล เป็นผู้ช่วยรัฐมนตรีประจำกระทรวงการพัฒนาสังคมและความมั่นคงของมนุษย์และ ภายหลังจากที่พลตำรวจเอก สุวัฒน์ ลาออก[19] เขาแต่งตั้ง พลตำรวจเอก อำนาจ อันอาตม์งาม เป็นผู้ช่วยรัฐมนตรีประจำกระทรวงการพัฒนาสังคมและความมั่นคงของมนุษย์

จากนั้น ในวันที่ 23 พฤศจิกายน พ.ศ. 2560 ได้รับการแต่งตั้งเป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงแรงงาน ในรัฐบาลของ พลเอก ประยุทธ์ จันทรโอชา[20]