แอรอน แอชมอร์เป็นที่รู้จักในบท มาร์ก ฮอล ในภาพยนตร์โทรทัศน์ปี 2004 เรื่อง Prom Queen: The Marc Hall Story จากนั้นเขาแสดงในภาพยนตร์เรื่อง Safe, A Separate Peace, และ A Bear Named Winnie เขาเป็นแขกรับเชิญทางรายการโทรทัศน์หลายรายการอย่าง The Eleventh Hour, The West Wing, และ 1-800-Missing แอชมอร์รับบทเป็นทรอยแวนเดอกราฟ ในซีรีส์ทางช่อง The WB เรื่อง Veronica Mars

เขารับบทเป็น จิมมี โอลเซน ในฤดูกาลที่ 6 ของซีรีส์ Smallville และเล่นต่อไปจนถึงฤดูกาลที่ 8[3] มีเรื่องบังเอิญว่าเพื่อนของเขา แซม ฮันติงตัน ก็รับบทเป็นโอเซน ใน Superman Returns ซึ่งทั้งคู่ก็ได้ปรากฏตัวในซีรีส์เรื่อง Veronica Mars.[4] พี่ชายฝาแฝดของเขา เคยปรากฏในซีรีส์ Smallville ในฤดูกาลก่อน มาก่อน นอกจากบทใน Smallville เขายังรับบทในภาพยนตร์ในปี 2007 เรื่อง Palo Alto[4], Privileged, The Stone Angel และ The Christmas Cottage.[5] เขาร่วมแสดงในภาพยนตร์สยองขวัญเรื่อง Fear Island แสดงร่วมกับเฮย์ลี ดัฟฟ์[6]