เริ่มต้นรับราชการจากตำแหน่ง นายเวรผู้บังคับการประจำกรมตำรวจ สำนักงานกำลังพล และสารวัตรแผนกสายตรวจรถยนต์และรถจักรยานยนต์ กองกำกับการสายตรวจ จนกระทั่งในปี พ.ศ. 2537–พ.ศ. 2538 ได้ย้ายเข้าสู่กองปราบปรามในตำแหน่งรองผู้กำกับ ในปี พ.ศ. 2539 ได้เป็นนายเวรอธิบดีกรมตำรวจ (พล.ต.อ.พจน์ บุณยะจินดา) จากนั้นได้ทำงานในตำแหน่งงานด้านต่าง ๆ โดยเฉพาะงานด้านปราบปราม เช่น รองผู้บังคับการตำรวจภูธรจังหวัดสมุทรสงคราม, รองผู้บังคับการกองตำรวจน้ำ, รองผู้บังคับการกองปราบปราม, ผู้บังคับการกองตรวจคนเข้าเมืองท่าอากาศยานแห่งชาติ (ผบก.ตม.ทอช.) เป็นต้น

โดย จักรทิพย์ได้ชื่อว่าเป็นนายตำรวจมือปราบอีกคนหนึ่ง มีผลงานสำคัญ ๆ เช่น เป็นผู้เจรจาให้ปล่อยตัวประกันซึ่งเป็นผู้บัญชาการเรือนจำสมุทรสาคร กับกลุ่มนักโทษแหกคุกชาวพม่า ในปลายปี พ.ศ. 2543 ร่วมกับ พล.ต.ต.ภาณุพงศ์ สิงหรา ณ อยุธยา ผู้ช่วยผู้บัญชาการตำรวจภูธรภาค 7 (ผู้ช่วย ผบช.ภาค 7-ตำแหน่งและยศในขณะนั้น) เป็นต้น

ในวันที่ 1 ตุลาคม พ.ศ. 2551 ได้รับแต่งตั้งให้เป็นรองผู้บัญชาการตำรวจนครบาล ซึ่งในอีก 6 วันต่อมา คือในวันที่ 7 ตุลาคม นั้นก็ได้เกิดเหตุการการสลายการชุมนุมหน้าอาคารรัฐสภาขึ้น โดยเป็นการสลายการชุมนุมของพันธมิตรประชาชนเพื่อประชาธิปไตย ในการชุมนุม 193 วัน โดยตำรวจ ซึ่งในเหตุการครั้งนี้ พล.ต.อ.จักรทิพย์ได้แสดงความมีมนุษยธรรมโดยการถอดเสื้อของตนเองเข้าพยาบาลผู้ได้รับบาดเจ็บซึ่งเป็นฝ่ายพันธมิตรฯด้วย จนได้รับฉายาว่า "สุภาพบุรุษแก๊สน้ำตา"[7]

จนกระทั่งในปี พ.ศ. 2552 ได้ย้ายเป็นรักษาการ ผู้บัญชาการประจำสำนักงานผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ (ทำหน้าที่ประสานงานสำนักนายกรัฐมนตรีและกระทรวงมหาดไทย) ก่อนจะได้รับแต่งตั้งจากคณะกรรมการข้าราชการตำรวจ (ก.ตร.) ให้ดำรงตำแหน่งผู้บัญชาการตำรวจนครบาลในเดือนตุลาคม พ.ศ. 2553 สืบต่อจาก พล.ต.ท.สัณฐาน ชยนนท์

นอกเหนือจากการรับราชการตำรวจแล้ว พล.ต.อ.จักรทิพย์ ยังมีตำแหน่งเป็นกรรมการผู้ทรงคุณวุฒิของการทางพิเศษแห่งประเทศไทย (กทพ.) และคณะกรรมการบริหารกิจการขององค์การขนส่งมวลชนกรุงเทพ (ขสมก.)

ข้อมูลส่วนตัว จักรทิพย์ เป็นคนที่ส่วนสูงเพียง 165 เซนติเมตร น้ำหนักประมาณ 65 กิโลกรัม ซึ่งถือได้ว่าเป็นบุคคลรูปร่างเล็ก แต่ทว่าเมื่อแต่งเครื่องแบบแล้วจะพกพาอาวุธปืนขนาดต่าง ๆ พร้อมแม็กกาซีนบรรจุกระสุนและอุปกรณ์ต่าง ๆ เช่น กุญแจมือหรือไฟฉาย ติดตัวไว้เสมอ ซึ่งรวมกันทั้งหมดมีน้ำหนักประมาณ 8 กิโลกรัม จนได้รับฉายาจากบุคคลใกล้ชิดว่า "แป๊ะ 8 กิโล"[8] และได้รับฉายาจากสื่อมวลชนเมื่อปลายปี พ.ศ. 2553 ว่า "น.1 อีซี่พาส" เนื่องจากติดยศ พลตำรวจโท (พล.ต.ท.) อย่างรวดเร็วและเป็นถึงผู้บัญชาการตำรวจนครบาล ทั้ง ๆ ที่เพื่อนร่วมรุ่นบางคนยังเป็นแค่สารวัตรเท่านั้น จึงคาดหมายว่าในอนาคต อาจจะได้รับตำแหน่งผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ เพราะมีอายุราชการนานถึง 10 ปี[9]

ต่อมาสมัยรัฐบาลที่มี ยิ่งลักษณ์ ชินวัตร เป็นนายกรัฐมนตรีนั้น จักรทิพย์ ได้ถูกโยกย้ายไปเป็นผู้บัญชาการตำรวจภูธรภาค (ผบช.ภาค 9) โดยมี พล.ต.ท.วินัย ทองสอง เข้ามาดำรงตำแหน่งแทน[10]

หลังจากรัฐประหารในวันที่ 22 พฤษภาคม พ.ศ. 2557 ในวันที่ 24 พฤษภาคม ปีเดียวกัน ได้รับคำสั่งจาก พล.ต.อ.วัชรพล ประสารราชกิจ รักษาการผู้บัญชาการสำนักงานตำรวจแห่งชาติ ให้ปฏิบัติหน้าที่รักษาการผู้บัญชาการตำรวจนครบาล แทนที่ พล.ต.ท.คำรณวิทย์ ธูปกระจ่าง ที่ได้รับคำสั่งให้ไปปฏิบัติหน้าที่ ศูนย์ราชการพิเศษ สำนักงานตำรวจแห่งชาติ[11]

ในปี พ.ศ. 2557 ได้รับแต่งตั้งเป็นสมาชิกสภานิติบัญญัติแห่งชาติ[12]

ในการประชุมคณะกรรมการนโยบายตำรวจแห่งชาติ (ก.ต.ช.) เมื่อวันที่ 14 สิงหาคม พ.ศ. 2558 ซึ่งมีพลเอก ประวิตร วงษ์สุวรรณ รองนายกรัฐมนตรีและ รัฐมนตรีว่าการกระทรวงกลาโหม เป็นประธานแทน พลเอกประยุทธ์ จันทร์โอชา นายกรัฐมนตรี ที่ติดภารกิจได้มีมติเป็นเอกฉันท์เลือกพลตำรวจเอกจักรทิพย์เป็นผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติคนที่ 11 สืบต่อจากพลตำรวจเอก สมยศ พุ่มพันธุ์ม่วง ที่จะเกษียณอายุราชการในวันที่ 30 กันยายน พ.ศ. 2558 โดยได้รับโปรดเกล้าฯให้ดำรงตำแหน่งในวันที่ 4 กันยายน พ.ศ. 2558 และมีผลในวันที่ 1 ตุลาคม พ.ศ. 2558[13]

นอกจากนั้นได้รับแต่งตั้งเป็นหัวหน้าพนักงานสอบสวนคดีระเบิดแยกราชประสงค์และท่าเรือสาทร ใน เหตุระเบิดในกรุงเทพมหานคร พ.ศ. 2558 ระหว่างวันที่ 17 สิงหาคม พ.ศ. 2558 ถึง 30 กันยายน พ.ศ. 2558 ระหว่างดำรงตำแหน่งรองผู้บัญชาการตำรวจแห่งชาติ

วันที่ 19 กุมภาพันธ์ พ.ศ. 2559 ในการประชุมสภากรรมการสมาคมฟุตบอลแห่งประเทศไทย ครั้งที่ 1/2559 พลตำรวจเอกจักรทิพย์ได้รับแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งประธานบริษัท พรีเมียร์ลีกไทยแลนด์ จำกัด

ในปี พ.ศ. 2562 ได้รับแต่งตั้งเป็นสมาชิกวุฒิสภา[14]ในวันที่ 31 มีนาคม 2563 คณะรัฐมนตรีมีมติแต่งตั้งให้เป็นกรรมการในคณะกรรมการสำรวจการกักตุนโภคภัณฑ์

ในวันที่​ 8​ เมษายน​ พ.ศ.​ 2563​ ได้รับแต่งตั้งจากผู้บัญชาการทหารสูงสุด​ พลเอกพรพิพัฒน์ เบญญศรี​ ให้เป็นผู้กำหนดแนวทางของพนักงานเจ้าหน้าที่และเหตุจำเป็นอื่นๆ​ ตามข้อกำหนดออกตามมาตรา​ 9​ ​แห่งพระราชกำหนดการบริหารราชการใน​สถานการณ์​ฉุกเฉิน​ พ.ศ.​ 2548 (ฉบับที่​ 2)​ ซึ่งเป็นตำแหน่งสุดท้ายที่ได้รับก่อนเกษียณ​อายุราชการ