รศ.ชูศักดิ์ ศิรินิล เริ่มรับราชการเป็นอาจารย์ประจำคณะนิติศาสตร์ มหาวิทยาลัยรามคำแหง เมื่อปี พ.ศ. 2515 เรื่อยมาจนกระทั่งได้รับตำแหน่งคณบดีคณะนิติศาสตร์ ในระหว่างปี พ.ศ. 2532-2535 และได้รับการแต่งตั้งเป็นอธิการบดีมหาวิทยาลัยรามคำแหงอีก 2 สมัยติดต่อกัน ระหว่างปี พ.ศ. 2532-2537[2] โดยภารกิจซึ่งทำให้เป็นที่รู้จักทั่วไปคือ การอนุญาตให้นักศึกษาจัดการชุมนุมร่วมกับประชาชน ภายในบริเวณมหาวิทยาลัย ระหว่างเหตุการณ์พฤษภาทมิฬ พ.ศ. 2535 นอกจากการเป็นอาจารย์ประจำที่มหาวิทยาลัยรามคำแหงแล้ว รศ.ชูศักดิ์ ศิรินิล ยังเป็นอาจารย์พิเศษให้กับมหาวิทยาลัยแม่ฟ้าหลวง และมหาวิทยาลัยธุรกิจบัณฑิตย์อีกด้วย

นอกเหนือจากการเป็นอาจารย์ประจำมหาวิทยาลัยแล้ว รศ.ชูศักดิ์ ศิรินิล ยังเคยได้รับการแต่งตั้งเป็นอนุกรรมการคณะกรรมการป้องกันและปรามปรามการทุจริตและประพฤติมิชอบ (ป.ป.ป.) ปัจจุบันคือ ป.ป.ช. และเป็นสมาชิกสภานิติบัญญัติแห่งชาติ