ท่าอากาศยานแห่งนี้บริหารงานโดยการท่าเรือนิวยอร์กและนิวเจอร์ซี เช่าพื้นที่จากเมืองนิวยอร์กซิตี มาตั้งแต่วันที่ 1 มิถุนายน พ.ศ. 2490 การก่อสร้างท่าอากาศยานแห่งใช้เงินจำนวนถึง 60 ล้านดอลลาร์สหรัฐ โดยในปัจจุบัน ได้มีการประเมินแล้วว่าทำให้เกิดกิจกรรมทางเศรษฐกิจถึง 6.6 พันล้านดอลลาร์สหรัฐ และมีการว่าจ้างงานถึง 207,000 ตำแหน่ง

การก่อสร้างเริ่มต้นเมื่อพ.ศ. 2485 ด้วยเนื้อที่เพียง 4 ตารางกิโลเมตร (1,000 เอเคอร์) บนสนามกอล์ฟไอเดิลไวล์ด ชื่อของท่าอากาศยานจึงใช้ชื่อตามสนามกอล์ฟว่า ท่าอากาศยานไอเดิลไวล์ด

เที่ยวบินพาณิชย์เที่ยวแรกให้บริการวันที่ 1 กรกฎาคม พ.ศ. 2491 และได้เปลี่ยนชื่อท่าอากาศยานใหม่ในวันที่ 31 กรกฎาคม ในปีเดียวกันว่า ท่าอากาศยานนานาชาตินิวยอร์ก แต่อย่างไรก็ตามชื่อ "ไอเดิลไวล์ด" ก็ยังถูกใช้เรียกโดยทั่วไปและยังคงใช้รหัสสนามบิน IATA ว่า IDL

ในขณะที่อุตสาหกรรมการบินเติบโตขึ้น ไอเดิลไวล์ดเองก็เติบโตตามไปด้วย และด้วยความสำคัญของการเป็นศูนย์กลางธุรกิจระดับโลกของนิวยอร์ก ความสามารถในการรองรับผู้โดยสารจึงต้องเพิ่มสูงขึ้นตามความต้องการ จึงขยายพื้นที่ไปถึง 16 ตารางกิโลเมตร (4,000 เอเคอร์) และสร้างอาคารผู้โดยสารเป็น 8 หลังในเวลาต่อมา ตลอดระยะเวลาหลายปีที่ผ่านสายการบินต่างไม่ว่าจะเป็นแพนแอม , ทีดับเบิลยูเอ, อีสเทิร์นแอร์ไลน์, เนชั่นเนลแอร์ไลน์, ทาวเวอร์แอร์ และฟลายอิงไทเกอร์ไลน์ ทำให้ท่าอากาศยานแห่งนี้กลายศูนย์กลางการบินระดับโลก

อาคารผู้โดยสารชั่วคราวที่ใช้มาตั้งแต่ พ.ศ. 2491 เป็นอาคารผู้โดยสารเพียงหลังเดียวจนกระทั่ง พ.ศ. 2500 จึงได้เปิดอาคารผู้โดยสารระหว่างประเทศขึ้น ส่วนอาคารหลังอื่นๆสร้างขึ้นในช่วง พ.ศ. 2501-2515 อาคารแต่ละหลังออกแบบโดยสายการบินหลักของท่าอากาศยาน

อาคารเวิร์ลพอร์ต แพนแอม (the Worldport (Pam Am)) เปิดใช้เมื่อพ.ศ. 2505 ปัจจุบันคืออาคารผู้โดยสาร 3 ประกอบด้วยหลังคารูปวงรีขนาดใหญ่ แขวนด้วยสายเคเบิลอยู่กับเสา 32 ต้น ส่วนของหลังคาครอบคลุมพื้นที่อาคารและพื้นที่รอขึ้นเครื่อง และยังมีทางเชื่อม (Jetway) หรืองวงช้าง เชื่อมต่อกับอาคารและเครื่องบิน

อาคารสายการบินทีดับเบิลยูเอ (the TWA Flight Center) เปิดใช้ในปีพ.ศ. 2505 เช่นกัน ปัจจุบันอาคารผู้โดยสาร 5 ออกแบบโดย Eero Saarinen มีรูปร่างเป็นสัญลักษณ์แทนการบิน เป็นอาคารผู้โดยสารที่ได้ชื่อว่ามีเอกลักษณ์โดดเด่นแห่งหนึ่งของโลก หลังจากที่ดับเบิลยูเอถอดตัวออกไป ก็ไม่ได้ใช้งานอีกเลย โดยอาคารหลังนี้จะเป็นส่วนหนึ่งกับอาคารผู้โดยสาร 5 หลังใหม่ที่กำลังก่อสร้างโดยเจ็ตบลู

ท่าอากาศยานแห่งนี้ได้เปลี่ยนชื่อเป็นท่าอากาศยานนานาชาติจอห์น เอฟ. เคนเนดี เมื่อพ.ศ. 2506 เพียง 1 เดือนหลังจากการลอบสังหารประธานาธิบดีจอห์น เอฟ. เคนเนดี ท่าอากาศยานแห่งนี้จึงได้รับรหัสสนามบิน IATA ใหม่เป็น JFK และตั้งแต่บัดนั้นเป็นต้นมา ก็มักจะใช้ตัวย่อนี้เรียกเป็นชื่อท่าอากาศยานกันติดปาก

ในปีพ.ศ. 2513 เนชั่นเนลแอร์ไลน์ ได้เปิดใช้อาคารซันโดรม (Sundrome) ซึ่งออกแบบโดย Pei Cobb Freed & Partners ปัจจุบันคืออาคารผู้โดยสาร 6 และใช้งานโดยเจ็ตบลู ในเวลาต่อมาการจราจรทางอากาศของนิวยอร์กมีปริมาณมากขึ้น จึงมีการปรับปรุงอาคารผู้โดยสาร 3 และ 5 ใหม่ในช่วงปีพ.ศ. 2513-2522 เพื่อรองรับเครื่องบิน โบอิง 747 ส่วนเครื่องบินความเร็วเหนือเสียง คองคอร์ด ซึ่งบริติช แอร์เวย์และแอร์ฟรานซ์ เปิดให้บริการเส้นทางบินข้ามมหาสมุทรแอตแลนติกด้วยความเร็วเหนือเสียงจากเจเอฟเค ตั้งแต่พ.ศ. 2520 จนถึงพ.ศ. 2546 ปีที่ทั้งสองสายการบินยกเลิกการให้บริการเครื่องบินคองคอร์ด เจเอฟเคเป็นท่าอากาศยานที่ให้บริการเครื่องบินคองคอร์ดต่อปีมากที่สุดในโลก

ในปีพ.ศ. 2541 ได้มีการก่อสร้างระบบขนส่งระบบรางแอร์เทรน เจเอฟเค ซึ่งแล้วเสร็จเมื่อปีพ.ศ. 2546 ทางรถไฟนี้เชื่อมต่ออาคารผู้โดยสารแต่ละอาคารกับระบบรถไฟใต้ดินของนิวยอร์กและรถไฟชานเมืองกับโฮวาร์ดบีชและโอโซนปาร์ค

ช่วงเหตุการณ์วินาศกรรม 11 กันยายน พ.ศ. 2544 เจเอฟเคเป็นหนึ่งในท่าอากาศยานแรกๆในสหรัฐอเมริกาที่หยุดการให้บริการชั่วคราว

วันที่ 19 มีนาคม พ.ศ. 2550 เจเอฟเคเป็นท่าอากาศยานแห่งแรกในสหรัฐอเมริกาที่รองรับเครื่องบินแอร์บัส เอ 380 ที่มีผู้โดยสารเดินทางมาด้วย ณ อาคารผู้โดยสาร 1 ซึ่งการบินทดสอบครั้งนี้บรรทุกผู้โดยสารมากกว่า 500 คน ดำเนินการโดยลุฟต์ฮันซาและแอร์บัส

แผนการในอนาคต

เจเอฟเคกำลังอยู่ในช่วงการปรับปรุงด้วยงบจำนวนมากถึง 10.3 พันล้านดอลลาร์สหรัฐ ซึ่งได้เปิดให้บริการอาคารผู้โดยสาร 1 ใหม่ไปเรียบร้อยแล้ว รวมถึงอาคารผู้โดยสาร 4 ที่สร้างแทนที่อาคารผู้โดยสารระหว่างประเทศ ซึ่งได้เปิดให้บริการไปเมื่อพ.ศ. 2544 ส่วนอาคารผู้โดยสาร 5 ใหม่กำลังดำเนินการก่อสร้างอยู่ แต่ก็ยังรักษาอาคารเดิมไว้ อาคารผู้โดยสาร 2 และ 3 กำลังอยู่ระหว่างการพิจารณาว่าจะทุบทิ้งหรือปรับปรุงใหม่ และอาคารผู้โดยสาร 8 และ 9 กำลังดำเนินการเชื่อมต่อให้เป็นอาคารเดียวกัน