ในปี พ.ศ. 1921 (ค.ศ. 1378) อาณาจักรอยุธยารุกรานอาณาจักรสุโขทัยและผนวกเข้าเป็นรัฐบริวารของตน หลังจากที่พระมหาธรรมราชาที่ 4 (บรมปาล) เสด็จสวรรคตในปี พ.ศ. 1981 (ค.ศ. 1446) โดยปราศจากรัชทายาท สมเด็จพระบรมราชาธิราชที่ 2 ทรงส่งพระราเมศวรขึ้นไปครองเมืองพิษณุโลก ซึ่งต่อมาในปี พ.ศ. 1991 (ค.ศ. 1448) พระราเมศวรได้ขึ้นสืบราชสมบัติต่อจากพระบิดาเป็นพระเจ้ากรุงศรีอยุธยานามว่า "สมเด็จพระบรมไตรโลกนาถ" ทำให้ทั้งสองอาณาจักรถูกรวมเข้าไว้ใต้การปกครองของพระมหากษัตริย์องค์เดียวกัน ในด้านการปกครอง ทั้งสองอาณาจักรยังคงดำรงรัฐบาลของตนแยกออกจากกัน โดยรัฐบาลกรุงสุโขทัย ณ เมืองพิษณุโลก มีสายสัมพันธ์อันแนบแน่นกับรัฐบาลกรุงศรีอยุธยาตลอดช่วงรัชกาลของพระบรมไตรโลกนาถ และหลังจากที่พระบรมไตรโลกนาถเสด็จสวรรคตในปี พ.ศ. 2031 (ค.ศ. 1488) อาณาจักรจึงถูกแบ่งออกอีกครั้งโดยสมเด็จพระบรมราชาปกครองอาณาจักรอยุธยา ส่วนสมเด็จพระเชษฐาธิราชปกครองอาณาจักรสุโขทัย และหลังจากสมเด็จพระบรมราชาเสด็จสวรรคตในปี พ.ศ. 2034 (ค.ศ. 1491) สมเด็จพระเชษฐาธิราชจึงรับมรดกในฐานะรัฐร่วมประมุขอีกครั้ง

ภายหลังที่กรุงสุโขทัยถูกกรุงหงสาวดีตีแตกและกลายเป็นรัฐบริวารของพม่าในปี พ.ศ. 2106 (ค.ศ. 1563) พระเจ้าบุเรงนองทรงแต่งตั้งขุนพิเรนทรเทพในขณะนั้นขึ้นเป็นกษัตริย์หุ่น ลำตับต่อมากรุงศรีอยุธยาจึงถูกรุกรานเป็นรัฐประเทศราชของกรุงหงสาวดีในปี พ.ศ. 2112 (ค.ศ. 1569) ขุนพิเรนทรเทพทรงถูกบังคับให้ปกครองกรุงศรีอยุธยาในฐานะ สมเด็จพระมหาธรรมราชาธิราช โดยมีพระมหาอุปราช สมเด็จพระนเรศวรมหาราช ครองกรุงสุโขทัย ต่อมาเมื่อพระเจ้าบุเรงนองสวรรคต พระเจ้านันทบุเรงไม่ไว้พระทัยพระเจ้ากรุงสุโขทัยและทรงรุกรานอาณาจักรไทยอีกครั้งในศึกแม่น้ำสะโตงในปี พ.ศ. 2126 (ค.ศ. 1583) ซึ่งหลังจากศึกครั้งดังกล่าว สมเด็จพระนเรศวรมหาราชจึงทรงโยกย้ายผู้คนจากอาณาจักรสุโขทัยไปรวมกับอาณาจักรอยุธยา ทำให้อาณาจักรทั้งสองถูกรวมเข้าด้วยกันโดยสมบูรณ์