• เลขานุการกรรมการร่างกฎหมาย สำนักงานคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2512
• ผู้อำนวยการกองวิเคราะห์กฎหมายและการร้องทุกข์ สำนักงานคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2525
• ผู้อำนวยการกองยกร่างกฎหมาย สำนักงานคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2526
• กรรมการร่างกฎหมายประจำ สำนักงานคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2528
• รองเลขาธิการคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2534
• เลขาธิการคณะกรรมการกฤษฎีกา พ.ศ. 2538[2]
• ประธานศาลปกครองสูงสุด พ.ศ. 2543-2553

นอกจากนี้ นายอักขราทร จุฬารัตน ยังเคยดำรงตำแหน่งสำคัญๆ อาทิ กรรมการร่างรัฐธรรมนูญ (พ.ศ. 2517) สมาชิกสภานิติบัญญัติแห่งชาติ (พ.ศ. 2520-2522) กรรมาธิการร่างรัฐธรรมนูญ (พ.ศ. 2521) กรรมการร่างกฎหมาย (พ.ศ. 2528) และกรรมการวินิจฉัยร้องทุกข์ (พ.ศ. 2538) ในคณะกรรมการกฤษฎีกา สมาชิกวุฒิสภา (พ.ศ. 2539-2543) รองประธานคณะตุลาการรัฐธรรมนูญ (พ.ศ. 2549) รองประธานศาลรัฐธรรมนูญ (พ.ศ. 2550-2551) กรรมการกฤษฎีกา (พ.ศ. 2552-ปัจจุบัน) รวมทั้งท่านยังเคยทำหน้าที่เป็นผู้บรรยายในมหาวิทยาลัยและหน่วยงานต่างๆ หลายแห่ง เช่น เป็นผู้บรรยายวิชานิติกรรมสัญญา คณะนิติศาสตร์ มหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์

นายอักขราทร จุฬารัตน ได้รับการแต่งตั้งเป็นศาสตราจารย์พิเศษของมหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ เมื่อ พ.ศ. 2535[3] ได้รับรางวัลนิติโดม (พ.ศ. 2539) ได้รับเลือกโดยที่ประชุมใหญ่สมาคมศาลปกครองสูงสุดระหว่างประเทศให้ตำรงตำแหน่งประธานศาลปกครองระหว่างประเทศ (พ.ศ. 2548-2551) ได้รับรางวัลสัญญา ธรรมศักดิ์ ประเภทนักกฎหมายดีเด่น (พ.ศ. 2549)

ปัจจุบันนายอักขราทร จุฬารัตน พ้นจากตำแหน่งประธานศาลปกครองสูงสุด เนื่องจากมีอายุครบ 70 ปี โดยขณะนี้ทำหน้าที่เป็นกรรมการกฤษฎีกาและนายกสภามหาวิทยาลัยมหาสารคาม ทั้งนี้ตั้งแต่วันที่ 2 ธันวาคม พ.ศ. 2554 เป็นต้นไป