เดเนธอร์เป็นบุตรของเอคเธลิออนที่สอง เสนาบดีแห่งกอนดอร์ สืบเชื้อสายเสนาบดีปกครองดูแลอาณาจักรกอนดอร์เฝ้ารอองค์กษัตริย์มาหลายชั่วอายุคน ตามปกรณัมกล่าวว่า เดเนธอร์เป็นคนเฉลียวฉลาดและมีจิตใจกล้าแข็ง เขาได้แต่งงานกับฟินดุยลัส ธิดาของเจ้าชายอดราฮิลแห่งโดลอัมรอธ และมีบุตรสองคนคือ โบโรเมียร์ และฟาราเมียร์

เดเนธอร์ได้ครอบครองพาลันเทียร์ดวงหนึ่งของกอนดอร์ เขาค้นพบความสามารถในการหยั่งรู้แผนการของเซารอนผ่านพาลันเทียร์นั้น แต่แล้วการณ์กลับกลายเป็นว่า เซารอนล่อลวงเดเนธอร์ให้หลงผิด สิ้นหวังและเสียสติไปในที่สุดผ่านทางพาลันเทียร์ดวงนี้เอง อย่างไรก็ดี เดเนธอร์พยายามต่อสู้กับเซารอนอย่างสุดกำลัง เขาส่งบุตรทั้งสองออกไปยังแนวหน้า ฟาราเมียร์คอยลาดตระเวนแนวชายแดนอิธิลิเอน ขณะที่โบโรเมียร์ต้องเสี่ยงอันตรายเดินทางขึ้นไปยังริเวนเดลล์เพื่อขอคำแนะนำ หลังจากที่ทั้งสองคนพี่น้องต่างมองเห็นนิมิตฝันถึง "ยมทูตแห่งอิซิลดูร์" ด้วยกันทั้งคู่

หลังจากโบโรเมียร์สิ้นชีพ เดเนธอร์ก็ยิ่งเศร้าเสียใจและสิ้นหวัง แต่เขาก็ยังดิ้นรนต่อสู้กับทัพเซารอน โดยส่ง "ลูกศรแดง" ไปยังโรฮันเพื่อเรียกหาความช่วยเหลือ (บทภาพยนตร์เปลี่ยนแปลงในจุดนี้เพื่อตอกย้ำความสิ้นหวังของเดเนธอร์) แต่สุดท้ายเมื่อฟาราเมียร์กลับจากการรบด้วยอาการบาดเจ็บสาหัสปางตาย เดเนธอร์เข้าใจผิดว่าตนสูญสิ้นหมดทุกอย่าง จึงเสียสติไปและเผาตัวตาย

ตำแหน่งเสนาบดีสืบทอดต่อไปยังฟาราเมียร์ผู้บุตร แต่ในยุคสมัยของอาณาจักรใหม่ กษัตริย์เอเลสซาร์ยกเลิกตำแหน่งเสนาบดี แล้วแต่งตั้งให้ฟาราเมียร์เป็นเจ้าชายแห่งอิธิลิเอน