จาตุรนต์ ก้าวเข้าสู่การเมืองครั้งแรกจากการชักชวนของผู้เป็นพ่อให้ลงสมัครรับเลือกตั้งสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรในปี 2529 ในนาม พรรคประชาธิปัตย์และได้รับเลือกตั้งเป็น ส.ส. ฉะเชิงเทราสมัยแรก และสมัยที่ 2 ในปี 2531 และได้ย้ายมาร่วมงานกับพรรคประชาชน[5] ซึ่งนำโดยนายเฉลิมพันธ์ ศรีวิกรม์ ต่อมาได้ย้ายมาสังกัดพรรคความหวังใหม่ และได้รับการเลือกตั้งต่อเนื่องกันมาโดยตลอด จนกระทั่งในการเลือกตั้งปี 2544 จาตุรนต์ได้เป็น ส.ส.บัญชีรายชื่อสังกัดพรรคไทยรักไทย จนกระทั่งเกิดรัฐประหารในปี 2549

ภายหลังรัฐประหาร ทักษิณ ชินวัตร ลาออกจากการเป็นหัวหน้าพรรคไทยรักไทย จาตุรนต์ ได้เข้ามาเป็นหัวหน้าพรรครักษาการแทน[6]

หลังตุลาการรัฐธรรมนูญมีมติยุบพรรคไทยรักไทยด้วยมติเอกฉันท์ในวันที่ 30 พฤษภาคม 2550 แล้ว ซึ่งก่อนมีคำตัดสิน จาตุรนต์ รักษาการหัวหน้าพรรค มีท่าทีว่าจะขอน้อมรับมติของศาล แต่หลังจากนั้นแล้ว จาตุรนต์ได้เดินทางไปที่ทำการพรรคและปราศรัยว่า เป็นการตัดสินที่ไม่เป็นธรรม เป็นคำพิพากษาที่มาจากปากกระบอกปืน ทำให้มีการตั้งข้อสังเกตว่าเป็นการปลุกระดมประชาชนให้ต่อต้าน คมช.[7][8]

ในการเลือกตั้งสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรไทยเป็นการทั่วไป พ.ศ. 2557 เขาได้สมัครรับเลือกตั้งในระบบบัญชีรายชื่อ สังกัดพรรคเพื่อไทย ลำดับที่ 39[9]

หลังรัฐประหารในประเทศไทย พ.ศ. 2557 เมื่อวันที่ 27 พฤษภาคม เขาถูกทหารควบคุมตัวที่สมาคมผู้สื่อข่าวต่างประเทศ อาคารมณียาเซ็นเตอร์ ถนนเพลินจิต โดยจาตุรนต์มิได้ขัดขืน ระหว่างการแถลงต่อผู้สื่อข่าว[10]

เขาเป็นบุคคลแรกที่ถูกไต่สวนในศาลทหารเนื่องจากไม่ไปรายงานตัวตามคำสั่ง คสช.[11] เขาถูกตั้ง 3 ข้อหา คือ ขัดคำสั่ง คสช., ยุยงให้เกิดความกระด้างกระเดื่องและให้ทำผิดกฎหมาย (ประมวลกฎหมายอาญา มาตรา 116) และความผิดต่อความมั่นคงหรือก่อการร้ายตามพระราชบัญญัติคอมพิวเตอร์ รวมมีโทษระวาง 14 ปี[12]เขาถูกจำคุกที่เรือนจำพิเศษกรุงเทพมหนคร [13]ก่อนได้รับการปล่อยตัว ในวันที่ 6 มิถุนายน พ.ศ. 2557

ตำแหน่ง

• ปี พ.ศ. 2535 - 2538 ดำรงตำแหน่ง โฆษกพรรคความหวังใหม่
• ปี พ.ศ. 2540 - 2542 ดำรงตำแหน่งเป็น รองเลขาธิการพรรคความหวังใหม่
• ปี พ.ศ. 2542 - 2544 ได้รับเลือกเป็น เลขาธิการพรรคความหวังใหม่
• ปี พ.ศ. 2544 ดำรงตำแหน่ง รองหัวหน้าพรรค สังกัดพรรคไทยรักไทย

• ปี พ.ศ. 2539 - 2540 ได้รับโปรดเกล้าฯ ให้ดำรงตำแหน่งรัฐมนตรีช่วยว่าการกระทรวงการคลัง โดยเป็นการดำรงตำแหน่งรัฐมนตรีครั้งแรก ของนายจาตุรนต์ ฉายแสงในรัฐบาลพลเอกชวลิต ยงใจยุทธ[14]
• ปี พ.ศ. 2544 เป็นรัฐมนตรีประจำสำนักนายกรัฐมนตรี
• ปี พ.ศ. 2545
  • เดือนมีนาคม 2545 เป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงยุติธรรม[15]
  • เดือนตุลาคม 2545 ดำรงตำแหน่งรองนายกรัฐมนตรี
• ปี พ.ศ. 2548
  • เดือนมีนาคม 2548 ได้รับโปรดเกล้าฯ เป็นรองนายกรัฐมนตรี[16]
  • เดือนสิงหาคม 2548 เป็นรัฐมนตรีว่าการกระทรวงศึกษาธิการ[17] จนถึงเหตุการณ์รัฐประหาร ในวันที่ 19 กันยายน พ.ศ. 2549 และหลังจากนั้นได้ดำรงตำแหน่งรักษาการหัวหน้าพรรคไทยรักไทย แทนทักษิณ ชินวัตร

• ประธานกรรมการนโยบายและอำนวยการการเยียวยาผู้ได้รับผลกระทบสืบเนื่องจากสถานการณ์ความไม่สงบในจังหวัดชายแดนภาคใต้ (กยต.)
• กรรมการในคณะกรรมการอิสระเพื่อความสมานฉันท์แห่งชาติ (กอส.)
• รองประธานกรรมการบริหารองค์การยูเนสโก
• สมาชิกสมัชชาประชาชนเพื่อประชาธิปไตย