เมื่อกลับถึงกรุงเทพมหานครใน พ.ศ. 2470 ปรีดีเริ่มทำงานในตำแหน่งผู้พิพากษาประจำกระทรวงยุติธรรม ต่อมาได้เลื่อนตำแหน่งเป็นผู้ช่วยเลขานุการกรมร่างกฎหมาย (ปัจจุบันคือสำนักงานคณะกรรมการกฤษฎีกา) และได้รับพระราชทานบรรดาศักดิ์เป็น "หลวงประดิษฐ์มนูธรรม"[50] เมื่อ พ.ศ. 2471 ขณะมีอายุ 28 ปี ต่อมาใน พ.ศ. 2475 ได้รับแต่งตั้งเป็นกรรมการกรมร่างกฎหมาย[51] (ต่อมาได้ลาออกจากบรรดาศักดิ์พร้อมกับคณะรัฐมนตรีชุดที่ 9 ใน พ.ศ. 2485 และกลับไปใช้ชื่อเดิมคือ นายปรีดี พนมยงค์[52])

ในช่วงที่รับราชการในกระทรวงยุติธรรมนี้ ปรีดีได้รวบรวมกฎหมายไทยตั้งแต่แรกจนถึงปัจจุบันซึ่งอยู่ในสภาพกระจัดกระจายให้มารวมเป็นเล่มเดียว ใช้ชื่อว่า “ประชุมกฎหมายไทย” และได้รับการตีพิมพ์ใน พ.ศ. 2473 ที่โรงพิมพ์นิติสาสน์ซึ่งเป็นกิจการส่วนตัวของเขาเอง หนังสือเล่มนี้ได้รับความนิยมและสร้างรายได้ให้แก่ปรีดีเป็นอย่างมาก[53]

นอกจากงานที่กรมร่างกฎหมายแล้ว ปรีดียังเป็นอาจารย์ผู้สอนที่โรงเรียนกฎหมาย กระทรวงยุติธรรม ในชั้นแรกได้สอนวิชากฎหมายแพ่งและพาณิชย์ บรรพ 3 ว่าด้วยลักษณะหุ้นส่วน บริษัทและสมาคม ต่อมาได้สอนวิชากฎหมายระหว่างประเทศ แผนกคดีบุคคล ลูกศิษย์ของเขาในช่วงดังกล่าวนี้ได้แก่ สัญญา ธรรมศักดิ์ จิตติ ติงศภัทิย์ ดิเรก ชัยนาม เสริม วินิจฉัยกุล เสวต เปี่ยมพงศ์สานต์ ไพโรจน์ ชัยนาม จินดา ชัยรัตน์ โชติ สุวรรณโพธิ์ศรี และศิริ สันตะบุตร

ใน พ.ศ. 2474 ปรีดีเป็นคนแรกที่เริ่มสอนวิชากฎหมายปกครอง (Droit Administratif)[53] กล่าวกันว่าวิชากฎหมายปกครองนี้ เป็นวิชาที่สร้างชื่อเสียงแก่ปรีดีเป็นอย่างมาก เพราะสาระของวิชานี้ เป็นส่วนหนึ่งของวิชากฎหมายมหาชน ซึ่งอธิบายถึงหลักการแบ่งแยกอำนาจอธิปไตยอันเป็นหัวใจของการปกครองในระบอบประชาธิปไตย ในขณะที่ประเทศไทยยังคงปกครองอยู่ในระบอบสมบูรณาญาสิทธิราชย์[54] ในขณะเดียวกัน ก็ได้อาศัยการสอนที่โรงเรียนดังกล่าว ปลุกจิตสำนึกนักศึกษาให้สนใจเป็นขั้น ๆ ถึงความจำเป็นที่จะต้องเปลี่ยนระบบการปกครองจากระบบเดิมให้เป็นระบบราชาธิปไตยภายใต้ธรรมนูญการปกครองแผ่นดินประชาธิปไตย นอกจากนี้ยังได้เปิดอบรมทบทวนวิชากฎหมายที่บ้านถนนสีลมเพื่อส่งเสริมความสัมพันธ์กับนักศึกษาให้แน่นแฟ้นยิ่งขึ้น จึงมีลูกศิษย์ลูกหาเข้าร่วมเป็นสมาชิกและผู้สนับสนุนคณะราษฎรในเวลาต่อมาหลายคน[55][56]