รัฐบาลโชกุนอาชิกางะมีฐานที่มั่นตั้งอยู่ที่เมืองเคียวโตะ การปกครองส่วนกลางของรัฐบาลโชกุนฯ มีหน้าที่ดูแลเรื่องเกี่ยวกับโชกุนและนครหลวง การปกครองส่วนกลางของรัฐบาลโชกุนอาชิกางะนั้น ได้รับแบบอย่างโดยส่วนใหญ่มาจากรัฐบาลโชกุนคามากูระ มีองค์กรต่าง ๆ ที่สำคัญดังนี้

• ซามูไรโดโกโระ (ญี่ปุ่น: 侍所 โรมาจิ: Samurai-dokoro) เป็นสภาซึ่งดูแลกิจการของซามูไรทั้งปวง เป็นตำรวจนครบาลภายในเมืองเคียวโตะ และเกณฑ์ไพร่พลจัดทัพของรัฐบาลโชกุนฯ ในการสู้รบต่าง ๆ สมาชิกในสภาซามูไรโดโกโระได้รับการแต่งตั้งจากโชกุนและมาจากตระกูลใหญ่ที่สำคัญในยุคมูโรมาจิสี่ตระกูลรองลงมาจากซังกันเร เรียกว่า ชิชิกิ (ญี่ปุ่น: 四職 โรมาจิ: Shishiki) ได้แก่ ตระกูลอิซชิกิ (ญี่ปุ่น: 一色 โรมาจิ: Isshiki) ตระกูลยามานะ (ญี่ปุ่น: 山名 โรมาจิ: Yamana) ตระกูลอากามัตซึ (ญี่ปุ่น: 赤松 โรมาจิ: Akamatsu) และตระกูลเคียวโงกุ (ญี่ปุ่น: 京極 โรมาจิ: Kyōgoku) หัวหน้าของสภาซามูไรโดโกโระ เรียกว่าโทนิง (ญี่ปุ่น: 頭人 โรมาจิ: Tōnin) ซึ่งมีอำนาจในบากูฟุรองจากโชกุนและคันเร
• เฮียวโจชู (ญี่ปุ่น: 評定衆 โรมาจิ: Hyōjōshū) และ ฮิกิตสึเกะชู (ญี่ปุ่น: 引付衆 โรมาจิ: Hikitsuke-shū) มีหน้าตัดสินคดีความฟ้องร้องต่าง ๆ ของซามูไร โดยที่ฮิกิตสึเกะชูส่งสำนวนคดีความให้แก่เฮียวโจชูเป็นผู้ตัดสิน
• มันโดโกโระ (ญี่ปุ่น: 政所 โรมาจิ: Mandokoro) เป็นสภาทำหน้าที่เกี่ยวกับการบริหารและการเงินของรัฐบาลโชกุนฯ หัวหน้าสภามันโดโกโระ เรียกว่า มันโดโกโระชิตสึจิ (ญี่ปุ่น: 政所執事 โรมาจิ: Mandokoro-shitsuji) ซึ่งเป็นตำแหน่งของตระกูลอิเซะ (ญี่ปุ่น: 伊勢 โรมาจิ: Ise)
• มนจูโจ (ญี่ปุ่น: 問注所 โรมาจิ: Monchūjo)