การปกครองส่วนภูมิภาคของญี่ปุ่นในสมัยมูโรมาจิเป็นไปตามระบอบศักดินาสวามิภักดิ์ (Feudalism) เช่นเดียวกับในยุคคามากูระ โดยที่รัฐบาลโชกุนมอบที่ดินให้แก่ซามูไรให้ปกครอง โดยที่ซามูไรเหล่านั้นมีหน้าที่รักษาความสงบเรียบร้อยในดินแดนของตนและเข้าร่วมศึกสงครามของรัฐบาลโชกุนเป็นการตอบแทน

รัฐบาลโชกุนอาชิกางะแบ่งประเทศญี่ปุ่นออกเป็น 66 แคว้น เรียกว่า คุนิ (ญี่ปุ่น: 国 โรมาจิ: kuni) ดังเช่นที่เคยเป็นมาแต่ก่อน ซึ่งในแต่ละคุนิรัฐบาลโชกุนฯ แต่งตั้งเจ้าซามูไรเข้าไปปกครองเรียกว่า ชูโงะ (ญี่ปุ่น: 守護 โรมาจิ: Shugo) หรือ ชูโงะไดเมียว (ญี่ปุ่น: 守護大名 โรมาจิ: Shugo-daimyō) ชูโงะในยุคอาชิกางะนั้นมีอำนาจเหนือดินแดนของตน เป็นอิสระจากรัฐบาลโชกุนส่วนกลางมากกว่าในยุคคามากูระ โดยที่ชูโงะสามารถเก็บภาษีในดินแดนของตน และส่งทอดตำแหน่งของตนเองต่อให้ลูกหลานได้

นอกเหนือจากชูโงะแล้ว ยังมีองค์กรส่วนภูมิภาคซึ่งทำหน้าที่เป็นตัวแทนสาขาย่อยของรัฐบาลโชกุนฯ ในแต่ละภูมิภาค ซึ่งตัวแทนเหล่านี้มีอาณาเขตอำนาจที่กว้างใหญ่และในเวลาต่อมาพัฒนากลับกลายเป็นศัตรูทางการเมืองของรัฐบาลโชกุนอาชิกางะ ซึ่งเป็นปัจจัยสำคัญที่นำไปสู่การล่มสลายของอำนาจของรัฐบาลโชกุนในยุคเซ็งโงกุ

เนื่องจากชูโงะมักจะพำนักอาศัยอยู่ภายในนครหลวงเคียวโตะ เพื่อแสดงความจงรักภักดีต่อโชกุนและเพื่อติดตามข่าวสารการเมือง การบริหารงานภายในแคว้นของตนนั้นชูโงะจึงดำเนินการผ่านผู้แทน เรียกว่า ชูโงะได (ญี่ปุ่น: 守護代 โรมาจิ: Shugo-dai)

คันโตคุกูโบ และ คันโตกันเร

ใน ค.ศ. 1349 โชกุนคนแรก อาชิกางะ ทากาอูจิ แต่งตั้งให้บุตรชายของตนคือ อาชิกางะ โมโตอูจิ (ญี่ปุ่น: 足利基氏 โรมาจิ: Ashikaga Motouji) ดำรงตำแหน่งเป็น คันโตกันเร (ญี่ปุ่น: 関東管領 โรมาจิ: Kantō kanrei) เป็นผู้สำเร็จราชการแทนโชกุนในภูมิภาคตะวันออกของญี่ปุ่น พำนักอยู่ที่เมืองคามากูระและมีอำนาจเหนือซามูไรในภูมิภาคคันโตทั้งมวล เมื่ออาชิกางะ โมโตอูจิถึงแก่กรรม ตำแหน่งคันโตกันเรจึงตกทอดแก่ลูกหลานของโมโตอูจิ และเนื่องจากผู้ดำรงตำแหน่งคันโตคันเรเป็นสมาชิกตระกูลอาชิกางะระดับสูง ตำแหน่งนี้จึงได้รับการขนานนามว่า คันโตกูโบ (ญี่ปุ่น: 関東公方 โรมาจิ: Kantō kubō) หรือ โชกุนแห่งภูมิภาคคันโต คันโตคุโบมีผู้ช่วยเป็นผู้สำเร็จราชการอีกทอดหนึ่ง เรียกว่า ชิตสึจิ เป็นตำแหน่งของตระกูลอูเอซูงิ (ญี่ปุ่น: 上杉 โรมาจิ: Uesugi)

ตำแหน่งคันโตกูโบกลับทำให้เสถียรภาพทางการเมืองของภูมิภาคคันโตตกต่ำลง เนื่องจากคันโตคุโบมักมีความขัดแย้งกับตระกูลอูเอซูงิซึ่งเป็นผู้สำเร็จราชการแทนตนอยู่เนือง ๆ และนอกจากนี้คันโตกูโบยังมีความพยายามที่จะตั้งตนขึ้นเป็นอิสระจากรัฐบาลโชกุนฯ ที่เคียวโตะนำไปสู่สงคราม หลังจากที่คันโตกูโบคนสุดท้ายถูกตระกูลอูเอซูงิขับไล่ออกจากเมืองคามากูระไปใน ค.ศ. 1455 ไม่มีการแต่งตั้งสมาชิกตระกูลอาชิกางะมาดำรงตำแหน่งนี้อีก ตำแหน่งคันโตกูโบจึงถูกล้มเลิกไป จากนั้นตระกูลอูเอซูงิขึ้นเถลิงอำนาจในภูมิภาคคันโตโดยดำรงตำแหน่งเป็นคันโตคักันเรในยุคเซ็งโงกุ

คีวชูทันได

ในสมัยราชวงศ์เหนือใต้ เกาะคีวชูเป็นฐานที่มั่นของกองกำลังของพระราชวงศ์ฝ่ายใต้ โชกุนทากาอูจิตั้งตำแหน่งคีวชูทันได (ญี่ปุ่น: 九州探題 โรมาจิ: Kyūshū-tandai) ขึ้นใน ค.ศ. 1336 เพื่อดูแลปกครองเกาะคีวชูและปราบปรามกองกำลังของฝ่ายใต้ โดยมีฐานการบัญชาการอยู่ที่เมืองฮากาตะ (ญี่ปุ่น: 博多 โรมาจิ: Hakata จังหวัดฟูกูโอกะในปัจจุบัน) โดยตำแหน่งคีวชูทันไดในยุคต้นเป็นของตระกูลอิซชิกิ แต่ทว่าตระกูลอิซชิกิไม่สามารถปราบปรามกองกำลังของฝ่ายใต้ได้ ใน ค.ศ. 1370 สมัยของโชกุนโยชิมิตสึ คันเรโฮโซกาวะ โยริยูกิซึ่งเป็นผู้สำเร็จราชการแทน แต่งตั้งให้ อิมางาวะ ซาดาโยะ (ญี่ปุ่น: 今川 貞世 โรมาจิ: Imagawa Sadayo) ดำรงตำแหน่งเป็นคีวชูทันได อิมางาวะ ซาดาโยะ สามารถปราบกองกำลังของฝ่ายใต้ซึ่งนำโดยเจ้าชายคาเนโยชิ (ญี่ปุ่น: 懐良親王 โรมาจิ: Kaneyoshi shinnō) ได้สำเร็จ แต่ทว่าหลังจากสูญสิ้นอำนาจของคันเรโฮโซกาวะ โยริยูกิ โชกุนโยชิมิตสึมองว่า อิมางาวะ ซาดาโยะ เป็นคู่แข่งทางการเมือง จึงปลดอิมางาวะ ซาดาโยะ ออกจากตำแหน่งคีวชูทันไดไปใน ค.ศ. 1395 หลังจากนั้นตำแหน่งคีวชูทันไดเป็นของตระกูลชิบูกาวะ (ญี่ปุ่น: 渋川 โรมาจิ: Shibukawa) หลังจากที่เกาะคีวชูสงบเรียบร้อยแล้ว ตำแหน่งคีวชูทันไดจึงมีความสำคัญและอำนาจลดลง บรรดาชูโงะไดเมียวเจ้าครองแคว้นต่าง ๆ บนเกาะคีวชูปฏิบัติตามคำสั่งของโชกุนที่เมืองเคียวโตะโดยตรง

โอชูทันได

ภูมิภาคโทโฮะกุนั้นอยู่ภายใต้การปกครองของคันโตคุโบ ใน ค.ศ. 1392 โชกุนโยชิมิตสึตั้งตำแหน่ง โอชูทันได (ญี่ปุ่น: 奥州探題 โรมาจิ: Ōshū-tandai) ขึ้นเพื่อดูแลภูมิภาคโทโฮะกุ แต่ตำแหน่งโอชูทันไดนั้นในทางปฏิบัติมีอำนาจไม่มากและเป็นเพียงแค่ชูโงะตำแหน่งหนึ่งเท่านั้น