ในปี ค.ศ. 1787 แฮมิลตัน ได้ร่วมเป็นสมาชิกรัฐสภาจากเขต New York County ในรัฐสภาของรัฐนิวยอร์ก และเป็นสมาชิกคนแรกที่ได้เข้าไปร่วมในสภาร่างรัฐธรรมนูญ (Constitutional Convention) แม้เขาจะเป็นหนึ่งในผู้นำที่เรียกร้องให้มีการประชุมเพื่อร่างรัฐธรรมนูญ แต่บทบาทโดยตรงของเขาต่อการร่างฯ น้อยมากส่วนของผู้ว่าการรัฐในขณะนั้น คือ George Clinton ได้เลือกตัวแทนอีกสองคน คือ John Lansing และRobert Yates ให้เป็นตัวแทน และทั้งสองมีทัศนะที่ตรงกันข้ามกับ แฮมิลตัน ที่ต้องการให้มีรัฐบาลกลางที่แข็งแรง และเมื่อใดที่ทั้งสองคนปฏิเสธการลงคะแนนเสียงและเดินออกจากที่ประชุม แม้ แฮมิลตัน จะอยู่ในที่ประชุม แต่ก็ไม่มีสิทธิโวตสนับสนุน ได้ เพราะตามข้อตกลง ตัวแทนรัฐจะออกเสียงได้จะต้องมีเสียงที่ห็นด้วยอย่างน้อยสองในสาม

ในระยะแรกของการประชุม สุนทรพจน์ของ แฮมิลตัน มีลักษณะความเป็นระบบกษัตริย์ แสดงความดุดันเผ็ดร้อน แต่มีผลต่อการประชุมไม่มากนัก ข้อเสนอของเขาคือการให้ประธานาธิบดีมาจากการเลือกตั้ง และวุฒิสมาชิกของรัฐสภามาจากการเลือกตั้ง แต่ให้อยู่ในตำแหน่งได้จนตลอดชีวิตขึ้นอยู่กับคามประพฤติ และการจะถอดถอนให้เป็นเรื่องของการคอรัปชั่นและการใช้อำนาจอย่างผิดๆ แผนงานของเขาเน้นไปที่เสรีภาพแห่งสาธารณรัฐ (liberties of a republic) ซึ่งเป็นตัวป้องกันระบบความสับสนยุ่งเหยิง และในอีกด้านหนึ่งคือการไม่ปล่อยให้มีเผด็จการเข้าครองอำนาจ แนวคิดของเขาไว้ใจประชาชนและเชื่อในสติปัญญาของประชาชนน้อย สำหรับการลงคะแนนเสียงของรัฐสภาให้ใช้การลงคะแนนลับ เพื่อให้สมาชิกสามารถได้ลงมติได้อย่างเสรี และการแสดงความคิดเป็นไปอย่างกว้างขวาง และด้วยความที่เสนอให้วาระการดำรงตำแหน่งของผู้อยู่ในอำนาจเป็นไปตลอดชีวิต ทำให้คนในยุคต่อๆมามองเขาว่ามีลักษณะเป็นระบบสมบูรณาญาสิทธิราช (Monarchial) และหลายๆฝ่ายมองเขาว่าเป็นพวกที่นิยมระบบกษัตริย์

ในที่ประชุมของสภาร่างรัฐธรรมนูญ เขาได้ร่างรัฐธรรมนูญในแบบของเขาเพื่อเป็นฐานของการอภิปราย แต่ไม่ได้มีโอกาสนำเสนอจริง ข้อร่างของเขามีรายละเอียดเหมือนกับเป็นรัฐธรรมนูญจริง มีรายละเอียดจนถึงระดับการออกเสียงที่เสนอให้ใช้สองในห้า (three-fifths clause) สมาชิกวุฒิสภาให้มาจากการเลือกตั้งตามสัดส่วนประชากร การเลือกประธานาธิบดีและวุฒิสมาชิกเป็นแบบซ้อนหลายระดับ (complex multi-stage elections) โดยประชาชนเป็นผู้เลือก “ผู้ทำหน้าที่เลือก” (Electors) ซึ่งจะทำหน้าที่เป็นองค์ประชุมของคณะผู้เลือก ซึ่งเขาเหล่านี้จะอยู่ในตำแหน่งตลอดชีวิต แต่จะถูกถอดถอนด้วยเหตุแห่งความประพฤติ ประธานาธิบดีจะมีสิทธิคัดค้าน (absolute veto) มีระบบศาลสูง (Supreme Court) ซึ่งจะทำหน้าที่ดูแลด้านกฎหมายทั่วมวลของประเทศ ผู้ว่การรัฐ (State governors) ได้รับการต่างตั้งจากรัฐบาลกลาง (Federal government)

ในการสิ้นสุดของการประชุม แฮมิลตัน ก็ยังไม่พอใจกับเนื้อหาของรัฐธรรมนูญฉบับสุดท้ายนัก แต่ก็ร่วมลงนาม ส่วนที่ว่าด้วยความเป็นสหพันธรัฐ (Confederation) ได้มีการปรับเปลี่ยนไปมากพอสมควร และเขาได้ผลักดันให้ตัวแทนจากรัฐได้ร่วมลงนามด้วย

ด้วยความที่สมาชิกตัวแทนจากรัฐนิวยอร์กอีกสองคน อันได้แก่ Lansing และ Yates ได้ถอนตัวไป แฮมิลตัน จึงเป็นเพียงคนเดียวจากรัฐนิวยอร์กที่ได้ร่วมลงนามในรัฐธรรมนูญแห่งสหรัฐ

แฮมิลตัน ได้เข้ามีบทบาทอย่างมากในการรณรงค์ให้มีการปรับปรุงบทว่าด้วยรัฐบาลกลางที่ได้จัดให้มีขึ้นที่ New York ในปี ค.ศ. 1788 ซึ่งจัดเป็นช่วงการเปลี่ยนแปลงที่สำคัญ โดยได้สรรหาผู้ร่วมความคิดอนได้แก่ John Jay และ James Madison ให้มาร่วมร่างข้อเสนอในรัฐธรรมนูญที่เรียกกันว่า “บทความว่าด้วยรัฐบาลกลาง (Federalist Papers) จัดได้ว่าเป็นการนำเสนอที่มีขนาดใหญ่ที่สุด มีบทความข้อเขียนกว่า 51 จาก 85 รายการที่ได้ตีพิมพ์ Madison เขียน 29 รายการ และ Jay เขียน 5 รายการ ข้อเขียนของเขามีอิทธิพลในรัฐนิวยอร์กและในที่อื่นๆ และได้กลายเป็นเอกสารอ้างอิงให้กับคณะลูกขุน (Jurists) นักกฎหมาย นักประวัติศาสตร์ และนักรัฐศาสตร์ที่เกี่ยวกับการตีความของรัฐธรรมนูญ